30 de julho de 2025
Conhecido popularmente como vírus rugoso do tomateiro em países hispanófonos, o Tomato brown rugose fruit virus (ToBRFV, Tobamovirus fructirugosum) é atualmente a maior ameaça à tomaticultura nacional devido ao seu caráter pandêmico e pela proximidade geográfica aos primeiros focos na América do Sul.
Essa nova enfermidade de etiologia viral, altamente devastadora e que ataca a totalidade das plantas no campo, não foi ainda relatada no Brasil e tem ameaçado há mais de 10 anos a sustentabilidade do setor tomateiro globalmente pela sua facilidade de dispersão por meios mecânicos e presença em 35 países (Zhang et al., 2022) ou mais, apresentando um caráter epidêmico progressivo, conceito este definido por Bergamin Filho (2018) como a epidemia que é caracterizada por um aumento em extensão geográfica. Excetuando-se a Antártida, está presente atualmente nos cinco continentes após a recente identificação na Austrália em 2024 (AUSTRALIA, 2024), conferindo-lhe um status de doença pandêmica.
A primeira descrição da doença foi relatada por Salem et al. (2015) na Jordânia em cultivo protegido a partir de plantas de tomateiro totalmente infectadas mostrando sintomas leves nas folhas e frutos com necrose de cor marrom e superfície enrugada, afetando a quase totalidade das plantas. Entretanto, Luria et al. (2017, p. 2) já teriam realizado estudos a partir de surtos da doença em cultivares de tomate portadores do gene Tm-22 no Sul de Israel em outubro de 2014, descrevendo sintomas médios a severos de mosaico nas folhas e estreitamento do limbo dos folíolos novos, além de manchas amarelas em 10 a 15% dos frutos das plantas sintomáticas.
Na América do Sul, o primeiro relato da doença foi realizado em 2023 em Corrientes, na Argentina, a partir de amostras sintomáticas coletadas na região em dezembro de 2022 (Obregón et al., 2023), seguido do Peru (Rodriguez-Grados et al., 2024), identificada no Sul da costa peruana.
Sintomatologia do ToBRFV
No tomateiro, os sintomas visíveis resultantes das infecções pelo ToBRFV são parecidos com os descritos para os demais Tobamovirus, mostrando, em maior ou menor intensidade, mosaico, mosqueado, clorose, folhas deformadas e filiformismo nas folhas mais novas, associados a manchas amareladas nos frutos, eventualmente necróticas e manchas marrons com uma certa rugosidade, característica que lhe conferiu o nome. É mister, contudo, que se compreenda que o conjunto destes sintomas pode dar um indicativo da possibilidade da ocorrência da doença apenas quando observado o padrão epidemiológico de dispersão na área, que obrigatoriamente deve infectar um número muito grande de plantas sem um padrão do tipo reboleira ou plantas isoladas. A identificação precisa da espécie viral é impossível apenas com a visualização dos sintomas, exigindo métodos moleculares como o RT-PCR. A mera verossimilhança dos sintomas nos frutos, observados isoladamente, é completamente desprovida de valor diagnóstico, pois os sintomas do ToBRFV mostram-se muito parecidos com a injúria conhecida como necrose subepidérmica dos frutos, coloquialmente conhecida como “fruto chocolate”, de origem abiótica, e também com o novo vírus Blunervirus solani, sinonímia do Tomato fruit blotch virus (ToFBV), da família Kitaviridae, identificado no Brasil por Nakasu et al. (2022), que é transmitido pelo microácaro eriofídeo Aculops lycopersici (Bertin et al., 2025).
Foto 1. Deformação do limbo foliar, recorte pronunciado das margens dos folíolos e deformidade generalizada das folhas.
Foto 2. Deformação do limbo foliar, recorte pronunciado das margens dos folíolos e deformidade generalizada das folhas.
Foto 3. Deformação dos folíolos, filiformismo e formação de bolhas com mosqueado.
Foto 4. Manchas generalizadas de coloração parda nos frutos.
Foto 5. Manchas amareladas arredondadas nos frutos.
Foto 6. Deformação de frutos imaturos e manchas irregulares verde escuras.
Foto 7. Necrose subepidérmica dos frutos, com maturação irregular.
Foto 8. Sintomas característicos de ToBRFV em frutos maduros, com manchas amareladas de formato esférico.
No caso do pimentão, os sintomas variam bastante em função das condições ambientais e do genótipo, podendo ocorrer mosaico e descoloração das folhas mais novas, escurecimento das hastes com uma severa necrose na intersecção dos ramos secundários, necrose parcial dos ápices terminais e variegação das folhas, além de enrugamento dos frutos e distorção no formato (Caruso et al., 2022).
Foto 9. Sintomas em Capsicum frutescens.
Foto 10. Sintomas em pimentão com manchas bronzeadas subepidérmicas.
Transmissão e epidemiologia do ToBRFV
A disseminação do ToBRFV ocorre em curtas distâncias por contato mecânico, especialmente pelo processo natural de manuseio e condução das plantas no campo pela mão-de-obra, e em longas distâncias por sementes e frutos contaminados (Salem et al., 2023, p. 143). No caso de sementes originadas de frutos de tomate infectados, embora 100 % destas sementes estejam infectadas (Salem et al., 2022), a transmissão via semente é relativamente baixa, como demonstrado por Davino et al. (2020), que encontrou valores de 2,8% de taxa de transmissão nos cotilédones e 1,8% na terceira folha de plantas de tomate. Esse fato ocorre porque a infecção na semente não afeta o embrião, estando localizado no tegumento e no endosperma (Hakan; Ulusoy; Albezirgan, 2024, p. 5), e o processo infeccioso ocorre quando há o contato entre o embrião em desenvolvimento e o tegumento infectado a partir de microlesões durante o processo natural de germinação (Davino et al. , 2020, p. 8). Em pimentão, Khalifa et al. (2024, p. 67) constataram taxas de transmissão igualmente baixas, de 1 a 2,5%.
Quando há contaminação prévia, a transmissão ocorre por contato mecânico, materiais propagativos, restos de cultura, solos, substratos, água de irrigação, práticas culturais manuais, máquinas e ferramentas de trabalho (Zhang et al., 2022). Em ambientes de cultivo mais restritos como em cultivo protegido, Panno et al. (2020) demonstraram experimentalmente que baixas porcentagens de infecção inicial do ToBRFV podem levar a perdas totais em um curto período de tempo, constatando 80% de infecção após 4 meses de condução do ensaio a partir de 0,41% de plantas infectadas iniciais, com 100% de infecção ao final do ciclo de cultivo. Em condições de campos comerciais sob cultivo protegido, González-Concha et al. (2021) constataram perdas de 100% aos 4 meses de cultivo, com os primeiros sintomas visuais surgindo entre 12 e 18 dias após a inoculação, e constataram que a curva de progresso da doença seguiu o modelo logístico, de evolução do tipo sigmoide, que compreende uma fase inicial de crescimento lento da incidência, crescendo exponencialmente até atingir uma fase estacionária.
Assim como os demais Tobamovirus, não há vetor evolutivo conhecido para o ToBRFV, mas a transmissão horizontal, de planta a planta, pode ocorrer a partir de macro-organismos caronistas, que funcionam como veículos de partículas virais, como insetos fitófagos que se alimentam de pólen. Esse fato é relevante porque, em plantas infectadas, Avni et al. (2022) detectaram a presença de partículas virais nas folhas, pétalas, no ovário, no estame, no estilo, no estigma e nos grãos de pólen, que são estruturas comumente visitadas por uma grande variedade de insetos e micro-aracnídeos.
A água de irrigação contaminada com partículas virais viáveis, muitas vezes negligenciada, também desempenha um papel epidemiológico primordial na introdução e na reintrodução do inóculo na área de cultivo, apesar da sua baixa infectividade inicial (Vargas‑Mejía et al., 2023, p. 8). Mehle et al. (2023) comprovaram em condições experimentais que o ToBRFV pode ser transmitido a partir de exsudatos das raízes de plantas infectadas que circulam em meio hidropônico ou pela água de irrigação, sendo absorvidos pelas raízes e disseminados para as partes terminais das plantas, podendo ser detectado após 1 a 6 meses da inoculação, dependendo da concentração do vírus na água e da integridade das raízes. Neste mesmo experimento, a infectividade do ToBRFV se manteve por até 4 semanas em diluições a 10-2 e 10-4 e apenas até 1 semana a 10-6, evidenciando a importância da concentração das partículas virais no ambiente aquático.
No solo, Molad et al. (2024), estudando a infectividade das partículas virais do ToBRFV em solos naturalmente contaminados, constataram que a longevidade pode chegar a mais de 200 dias, sendo então inviabilizados entre 205 a 385 dias. Neste mesmo trabalho, verificou-se que a estabilidade do vírion e a integridade do genoma permanecem preservadas em pH desde 2 a 10.
Hospedeiras do ToBRFV
Hospedeiras alternativas representam uma constante fonte de inóculo primário e impedem a descontinuidade do potencial de inóculo no campo, que se mantém sempre presente temporalmente e geograficamente. Muito embora se considere que as únicas hospedeiras naturais primárias de valor comercial relevante sejam o tomate e espécies do gênero Capsicum como o pimentão, estudos adicionais são necessários para se determinar a real gama de hospedeiros e direcionar os esforços no manejo da doença.
O ToBRFV pode infectar mais de 40 espécies dentro das famílias Amaranthaceae, Apocynaceae, Asteraceae e Solanaceae (Zhang et al., 2022, p.1265). Destas, as espécies suscetíveis do gênero Physalis, a maria-pretinha (Solanum nigrum) e diferentes espécies do gênero Solanum como a arrebenta-cavalo Solanum elaeagnifolium (Matzrafi et al., 2023) merecem especial atenção por serem plantas infestantes ubíquas em qualquer campo de produção comercial de tomates, capazes de manter o potencial de inóculo sempre ativo. Salem et al. (2022) reportaram ainda outras espécies de hospedeiras naturais do ToBRFV incluindo Amaranthus retroflexus, Conyza canadenses, Taraxacum officinale, Malva parviflora, Oxalis corniculata e Portulaca oleracea, espécies de plantas daninhas comumente encontradas associadas ao cultivo de tomate. Por outro lado, espécies de importância econômica da família Cucurbitaceae como a melancia, a abobrinha, a abóbora, o melão e o pepino não se constituem hospedeiras do vírus (Chanda et al., 2021). Khalifa et al. (2024, p. 65), em ensaios parecidos, constataram que espécies de importância econômica como a batata, a berinjela, o pepino, a abobrinha e o melão se mostraram assintomáticos após inoculações mecânicas.
Genética e melhoramento para resistência ao ToBRFV
Ao longo da história do melhoramento genético tradicional do tomateiro, a incorporação dos genes de resistência Tm-1, Tm-2 e Tm-22 se mostrou altamente eficiente no combate aos principais Tobamovirus, especialmente o gene Tm-22, adotado amplamente na grande maioria das cultivares atuais de tomate, que é, todavia, ineficiente como gene de resistência ao ToBRFV (Fidan e al., 2021, p. 2176; Luria et al., 2017, p. 16), exigindo, assim, novas fontes de resistência e novas estratégias de melhoramento genético de plantas. Atualmente, e com base nos gigantescos avanços no melhoramento do tomate como a adoção de marcadores moleculares, a validação e o lançamento de novas cultivares com diferentes níveis de resistência ao ToBRFV tem se intensificado, proporcionando novas oportunidades para o manejo integrado racional e sustentável na cultura do tomateiro.
Recentemente, Topcu et al. (2025) identificaram 14 QTLs relacionadas à resistência ao ToBRFV, abrindo novos horizontes e possibilidades no melhoramento genético convencional do tomateiro. É importante observar, contudo, que devido às variações genotípicas do hospedeiro e as intrincadas relações com a resposta imune, plantas com alto nível de resistência, mesmo assintomáticas ao ToBRFV, podem ser portadoras do vírus.
No caso do pimentão, Luria et al. (2017, p. 8) demonstraram que cultivares que expressam os alelos L1, L3 ou L4 exibiram sintomas de hipersensibilidade quando inoculadas mecanicamente aos 4 a 7 dias após a inoculação, mas não expressaram sintomas sistêmicos posteriores. Sob o ponto de vista epidemiológico, entretanto, plantas de pimentão que apresentam resposta hipersensitiva, quando plantadas em temperaturas acima de 30⁰ C em solos com alto potencial de inóculo da doença, podem apresentar colapso devido à reação necrótica nos talos (Luria et al., 2017, p. 15). Eldan et al. (2022), contudo, em testes de infectividade do ToBRFV em cultivares L1, L3 ou L4, comprovaram a ocorrência de infecções sistêmicas transientes supervenientes à reação inicial de hipersensibilidade, mas que não conduziram, todavia, à expressão de sintomas virais nos frutos. Fidan et al. (2022), em inoculações similares, observaram resultados diferentes ao demonstrarem que cultivares L1 e L2 desenvolveram um enrugamento amarelo a amarronzado nos frutos, com encarquilhamento e manchas necróticas, parecidas com as reações em cultivares sem o gene L., ao passo que cultivares com o alelo L3 ou L4 se mostraram resistentes ao ToBRFV, induzindo respostas de hipersensibilidade sem o surgimento de sintomas sistêmicos nas folhas inoculadas ou posteriores à inoculação. Porém, esses mesmos autores, ao incubarem essas mesmas plantas L3 ou L4 a temperaturas acima de 32⁰ C, observaram sintomas de necrose severa, rugosidade e descoloração nas hastes, folhas e frutos das plantas infectadas, sugerindo inativação dos mecanismos de resistência a altas temperaturas.
Profilaxia e manejo integrado do ToBRFV
À luz dos princípios de controle de Whetzel, as estratégias de manejo integrado do ToBRFV exigem ações que impeçam o estabelecimento do inóculo inicial em áreas indenes. Nesse sentido, e particularmente no caso do Brasil, a exclusão desempenha um papel crucial na forma de medidas quarentenárias, utilização de sementes e mudas sadias, bloqueio do trânsito de caixarias e frutos de origens com histórico reportado da doença e proibição do trânsito de veículos e pessoas provenientes dessas áreas. Entretanto, uma vez introduzida a doença, far-se-á necessária a adoção de estratégias de controle que interfiram na transmissão secundária da doença e na sobrevivência do vírus no ambiente como a higienização de ferramentas e máquinas de uso regular, a eliminação de plantas sintomáticas e de hospedeiras alternativas e a adoção de cultivares com resistência genética. A rotação de plantio com espécies não-hospedeiras do ToBRFV como as da família Brassicaceae, Cucurbitaceae ou Poaceae funcionam como filtros biológicos e correspondem ao conceito moderno de biorremediação de solos. Quando associado à repopulação de micro-organismos benéficos no solo, promove a redução do potencial de inóculo proveniente do solo e o incremento das respostas de defesa das plantas pelo favorecimento do fitness de espécies potencialmente suscetíveis ao ToBRFV.
Por transmitir-se de maneira mais agressiva mecanicamente e por mero contato, o principal responsável pela transmissão secundária, uma vez presente o ToBRFV na área, é sempre o trabalhador. Neste sentido, medidas intensivas de higiene devem ser adotadas, especialmente em relação às roupas, ferramentas e calçados, que devem ser obrigatoriamente higienizados. A adoção de luvas descartáveis e botas de borracha laváveis é sempre uma boa ideia. A setorização da área de cultivo por trabalhador é igualmente uma medida crucial, de maneira que os diversos trabalhadores não transitem de uma área contaminada para uma sadia. O trânsito de animais também deve ser coibido entre os diferentes setores da área de produção.
A utilização de produtos erradicantes em ferramentas de trabalho como tesouras e canivetes é fundamental quando se adotam tais meios na condução das culturas. Embora em campo aberto a prática não seja comum, no cultivo de especialidades de tomate em ambiente protegido são comumente utilizadas tesouras de corte para operações como a desfolha e a colheita dos tomates nas pencas, exigindo limpeza e sanitização dos equipamentos. Essa prática é especialmente obrigatória em viveiros que se dedicam a enxertia das mudas, especialmente sobre os objetos cortantes. Rodríguez-Díaz et al. (2022) comprovaram efeitos superiores na desinfestação de navalhas com a utilização de hipoclorito de sódio a 3% e leite em pó a 6% em aspersão, separados e na sequência, nesta ordem, com resultados superiores a sais de amônio quaternário a 0,4% ou álcool etílico a 70%, que mostraram redução de 30% e 83%, respectivamente. A eficácia do leite em pó sem gordura pode ser explicada porque as glicoproteínas do leite podem se unir a receptores celulares da partícula viral, impedindo a aderência do vírus à célula hospedeira e bloqueando a infecção celular, mas não há, todavia, protocolos definidos que ratifiquem níveis de eficiência no controle de infecções virais, em parte porque a determinação dos constituintes do leite pode ser imprecisa. O que se relata é que a aplicação de leite deve ser feita por aspersão direta nas ferramentas (Rodríguez-Díaz et al., 2022), que é mais eficiente do que a imersão.
Vargas‑Mejía et al. (2023) testaram diferentes tratamentos térmicos e químicos e observaram que a utilização de sanitizantes como o glutaraldeído a 0,3% associado a sais de amônio quaternário e sais de pentapotássio a 1% desativaram efetivamente as partículas virais do ToBRFV, podendo ser utilizados como erradicantes, mas não podem ser aplicados diretamente nas plantas por causa da possibilidade de indução química de necrose nas folhas.
Adicionalmente, observaram que o inóculo do ToBRFV foi desativado em temperaturas de 92° C ou 97°C por 30 minutos, evidenciando também que tratamentos a temperaturas inferiores ou períodos mais curtos de tratamento térmico não são eficientes para inativar o vírus.
A eficácia da aplicação de produtos diretamente sobre as mudas de tomate ou plantas adultas é sempre um questionamento recorrente, e seu efeito é nulo na supressão de sintomas ou na erradicação do vírus em plantas já infectadas, dada a característica do vírus de ser um patógeno intracelular. Entretanto, Gutiérrez et al. (2024) comprovaram a efetividade do dióxido de cloro (ClO2) na concentração máxima não-fitotóxica de 760 mg/ L pulverizado diretamente sobre plantas de tomates, reduzindo em 48% as perdas de produção em campo aberto e 85% em cultivo protegido, interferindo na transmissibilidade do vírus, possivelmente porque o ClO2 atua diretamente ao excitar as organelas celulares responsáveis pela produção de espécies reativas de oxigênio que atuam diretamente sobre as partículas virais, desnaturando as proteínas e degradando o ácido nucleico do ToBRFV.
Ling, Gilliard e Zia (2022) estudaram o efeito de desinfestantes misturados com partículas infectivas do vírus e inocularam em plantas-teste para determinação da capacidade de inativar o vírus e do nível de fitotoxicidade destes produtos, concluindo que os tratamentos que inativaram a infectividade do ToBRFV foram o pentapotássico Virkon S® (Lanxess) a 2% e água sanitária a 5% com 0,25% de hipoclorito de sódio, embora tenham causado uma leve fitotoxidez, suplantada posteriormente. Esses mesmos autores também comprovaram a eficiência do composto de amônio quaternário Virocid ® (Cid Lines) nas concentrações entre 1 e 2%. A adoção de desinfestantes, deve, contudo, seguir protocolos que considerem diferentes concentrações e tempos de exposição e que não causem danos às plantas de tomate, sendo vedada a sua aplicação diretamente sobre as plantas.
Exigência legal
Em consonância com a Portaria Interministerial n⁰ 290 de abril de 1996, por ser considerado inexistente no território nacional, a detecção do ToBRFV deve imediatamente ser notificada à Secretaria de Defesa Agropecuária do Ministério da Agricultura e Pecuária (BRASIL, 1996).
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